司马祐延袭父亲司马矩的爵位。永安年间,跟随晋惠帝于中原与宗族混战,惠帝于长安与洛阳间往复时,司马祐返回自己的封国,再受征南军队八百人,特置四部牙门。永兴初年,司马祐率众归附东海王司马越,讨伐刘乔建功,受拜为扬武将军,获封江夏郡云杜县,并前共获封二万五千户。后来司马越征讨汲桑,留司马祐领兵三千守护许昌,领受仪仗军乐及麾旗。司马越回许昌后,司马祐再次返回封国。永嘉末年,中原发生永嘉之乱,西晋灭亡。司马祐随晋室南渡,助晋元帝建立东晋,成为“五马渡江”其中一人,被任命为军咨祭酒。建武初年,升任镇军将军。太兴末年,领左军将军。太宁年间,进号为卫将军,加封散骑常侍。咸和元年(326年),司马祐逝世,朝廷追赠侍中、特进。谥号为威。