早年经历
晋怀公的父亲夷吾当时流亡列国， 到梁国后，国君梁伯很器重他，将女儿嫁给了他。不久，妻子梁赢生下一对龙凤胎，男婴取名为圉，女婴取名为妾。
至鲁僖公九年（公元前651年）九月，晋献公去世。晋国权臣里克杀掉献公的继承人公子奚齐，连骊姬一并杀了，向夷吾发出回国的邀请。
夷吾借秦国兵护送，回国，即位，杀里克，是为晋惠公。
身为人质
此后，秦晋两国开战，惠公战败，不得已，将儿子送到秦国为人质，时间在鲁僖公十七年（公元前643年）的夏天。
当时，圉的年纪大约十一岁。 秦国国君是“春秋五霸”之一的秦穆公将公族之女嫁给圉，此女名叫怀嬴。嬴为秦国公族之姓，怀是圉后来的谥号。五年后，圉逃归晋国，而怀嬴不肯跟他回去。
回国即位
影视作品中的晋怀公形象（黄鹂饰演）鲁僖公二十三年（公元前637年）九月，晋惠公夷吾病死，他惟一的儿子圉于都城绛即位，是为晋怀公。
与此同时，公子重耳经过长期流亡，也为秦穆公招纳而至。秦穆公的意图，在于帮助重耳回国夺权，以此建立秦晋同盟关系。
怀公畏惧重耳回国夺权，遂下令狐突召回两个儿子狐毛与狐偃，意欲削弱重耳的势力。狐突看出怀公的地位岌岌可危，说了一番大道理，就是拒不执行怀公的命令。怀公年轻气盛，杀了狐突。狐突之死，将晋国公卿彻底推向了重耳一方。
逃亡被杀
鲁僖公二十四年（公元前636年）正月，重耳在秦兵三千人的护送下，回到阔别二十年的晋国，入国都绛，即位。怀公逃到高梁，不久被杀。
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